De jonge prins vertrekt halsoverkop maar wordt onderweg verrast door een storm. Zijn schip vergaat en Alexander strandt als enige overlevende op het koninklijke 'Isle of the Crown'. In het kasteel weigert Vizier Al Hazrad hem echter een audiëntie met Cassima. Haar ouders zijn gestorven terwijl ze opgesloten zat en hun laatste wens was dat ze met de Vizier zou trouwen. Vervolgens wordt de arme Alexander uit het kasteel gegooid. Dit zou natuurlijk geen King's Quest zijn als er niet meer achter zat.

Alexander zal met behulp van een magische kaart van eiland naar eiland moeten reizen en talloze gevaren moeten doorstaan vooraleer hij de snode plannen van de Vizier zal kunnen verijdelen. De Minotaur, Genie's (in lampen) en gevleugelde mensen zijn slechts een greep uit de merkwaardige eilandbewoners. Daarnaast zijn er nog subquests die elk hun invloed hebben op het einde van het spel. Voor één ervan moet Alexander naar de Onderwereld waar hij oog in oog komt te staan met de Dood zelf.

Hoewel KQ6 vergelijkbaar is met KQ5 qua graphics, ziet het er allemaal net iets beter uit. Vooral de hi-res (en lip sync!) close-ups van pratende personages zijn hier verantwoordelijk voor. Het introfilmpje is volledig 3D gerenderd en daarmee zijn tijd vooruit.